Декстер Морган, некогда известный как серийный убийца, специализирующийся на уничтожении других преступников, пытается начать новую жизнь под вымышленным именем в тихом городке на севере штата Нью-Йорк. Он строит скромное существование, работая продавцом в магазине рыболовных снастей, и всеми силами старается подавить свои темные инстинкты и потребность в насилии. Декстер надеется, что спокойная рутина и анонимность помогут ему окончательно порвать с прошлым, но тень его прежней жизни не отпускает его, постоянно напоминая о себе через внутренние монологи и борьбу с самим собой. Он пытается вести нормальную жизнь, заводит отношения с местной женщиной и даже становится отчимом для ее сына, но его внутренний демон, так называемый "Темный попутчик", продолжает шептать ему о необходимости охоты.
Однако спокойствие его новой жизни оказывается недолгим, когда в городе начинается череда жестоких и загадочных похищений и убийств, которые явно несут на себе отпечаток работы опытного и методичного преступника. Местные власти оказываются не в состоянии справиться с расследованием, и Декстер, наблюдая за происходящим, чувствует, как его старые инстинкты пробуждаются с новой силой. Он понимает, что только он, с его уникальным набором навыков и пониманием психологии убийцы, может остановить этого нового хищника. Несмотря на все попытки сопротивляться, Декстер постепенно втягивается в расследование, сначала тайно анализируя улики, а затем все больше погружаясь в свою прежнюю роль охотника за охотниками. Каждое новое преступление заставляет его все ближе подходить к опасной грани, где его новая жизнь сталкивается с темным прошлым, и он вынужден сделать выбор – остаться в стороне и позволить невинным погибать или снова надеть маску правосудия, рискуя раскрыть свою истинную сущность и потерять все, что ему дорого.